ALTERACIONES INDUCIDAS POR ALUMINIO EN EL CITOESQUELETO DE LAS PLANTAS
Revista Comalfi, Volumen XXIX, Número 2, Agosto - Octubre del 2002
Casierra-Posada, Fanor.
El aluminio es el elemento metálico más abundante en la corteza terrestre y constituye cerca del 80%de su peso. En condiciones ligeramente ácidas o neutras (pH > 6) el aluminio esta unido a los silicatos y a los óxidos minerales y por lo tanto, no representa mayores riesgos de toxicidad para los seres vivos; sin embargo, en condiciones fuertemente ácidas, el aluminio se libera a partir de formas insolubles, con lo cual se incrementa su disponibilidad en el suelo y las posibilidades de causar toxicidad a los seres vivos. La química particular, dependiente del pH, que presenta el aluminio puede ser una de las razones por las cuales, a pesar de su abundancia en los sustratos, este elemento no parece ser utilizado con algún propósito biológico conocido y generalmente se le reconoce como un elemento no esencial para los seres vivos. El impacto económico de la toxicidad por aluminio ha despertado el interés de los investigadores por la evaluación de los efectos de los iones de este elemento en los sistemas vegetales. Por lo tanto, su toxicidad y tolerancia, en plantas de importancia económica, ha sido objeto de estudio intensivo en los últimos años. Después de muchas investigaciones con miras a determinar el efecto del aluminio en los vegetales, en la actualidad se ha aceptado que el ápice radicular es de fundamental importancia en la percepción y respuesta al estrés por aluminio, lo cual se demostró mediante el hecho de que la sensibilidad al aluminio en los vegetales se caracteriza por el incremento en la acumulación del elemento en el ápice radicular. La inhibición del crecimiento radicular es uno de los síntomas más tempranos y dramáticos en casos de estrés por aluminio. Este síntoma se puede observar después de pocas horas, o incluso, pocos minutos después de la exposición de las raíces a este metal. En el presente documento se hace la revisión de una serie de investigaciones realizadas principalmente en la última década, encaminadas a interpretar el efecto de la exposición de las raíces a aluminio, sobre el citoesqueleto y sobre algunas funciones celulares, con el objeto de lograr una mejor comprensión del estrés por aluminio en los vegetales.
ALTERACIONES EN EL CITOESQUELETO
El citoesqueleto es una red dinámica de compuestos proteicos, formada por microtúbulos y microfilamentos. Ambos componentes del citoesqueleto han sido asociados a una amplia variedad de funciones celulares, tales como la mitosis, la meiosis, la expansión celular, la síntesis de la pared celular, el movimiento de organelos, diferenciación celular, y el crecimiento del meristemo, según reporte de Seagull (1989). Baskin et al. (1994).BaluOkaetal. (1996),y BaskinyWilson (1997) encontraron que algunos compuestos que inhiben el funcionamiento normal del citoesqueleto, inhiben también el crecimiento y además dan una apariencia anormal al ápice radicular, similar a la inducida en las raíces por la fitotoxicidad por aluminio. En general, muchos factores que contribuyen a la alteración del crecimiento radicular, tales como la estimulación gravitacional, el estrés osmótico, y los tratamientos con hormonas, ocasionan una reorientación en los microtúbulos del citoesqueleto. Por lo tanto, la ínhibición del crecimiento y el incremento anormal del diámetro radicular, que se presenta en las raíces expuestas a aluminio, hacen pensar en el citoesqueleto como un objetivo celular en casos de fototoxicidad por aluminio. Se ha propuesto que el control de la organización del citoesqueleto en los vegetales está influenciado por procesos celulares dirigidos por uno o más rutas de traducción, según Cyr y Palevitz (1995). Tanto el sistema de señales en las que está implicado el fosfatidilinositol como la relación Ca 2+ / calmodulina, están asociados con la regulación del citoesqueleto en las plantas, por lo tanto, se han propuesto también como objetivos celulares en casos de estrés por aluminio, según los reportes de Siegel y Huang (1983). Jones y Kochian (1995) y Jones et al. (1998). Con respecto a los determinantes del crecimiento de las células radiculares, aparentemente el aluminio interfiere directa y/o indirectamente con los factores que intervienen en la organización del citoesqueleto, tales como los niveles de Ca 2+ en el citosol (Jones et al., 1998 YZhang y Rengel, 1999),Mg 2+ Ycalmodulina (Haug, 1994 y Grabski et al. 1998). el potencial eléctrico superficial de las células (Takabatake y Shirnmen, 1997). la producción de calosa (Horst et al., 1997). Y la composición de los lípidos de la membrana plasmática (Zhang et al., 1997). En la figura 1 se ilustran los principales efectos del aluminio sobre las propiedades de la pared celular.
Ciertas alteraciones en los procesos de crecimiento celular, inducidas por la exposición a aluminio, provocan una apariencia ondulada en los ápices de las raíces, según Jones et al. (1995). lo cual se atribuye a las alteraciones inducidas por el aluminio en el citoesqueleto y a la detención de la elongación de las raíces. Presumiblemente, el aluminio altera la estructura y funciones del citoesqueleto, según reportes de Delhaize y Ryan (1995) y Jones y Kochian (1995).
Desórdenes en los microfilamentos. Con respecto a la alteración del citoesqueleto in vivo en presencia de aluminio, Alfano et al. (1993) estudiaron el efecto del aluminio a largo plazo, sobre los microfilamentos de actina en Ricciafluítans, y por otro lado, Grabski y Schirldler (1995) mediante el uso de la -"Cell Optical Displacement Techníque"- encontraron un incremento en la estabilidad de los microfilamentos de actina en células radiculares de Glycine max cultivadas en suspensión, como respuesta a la exposición a alumínio. En ambos reportes se indica que la rigidez inducida por aluminio en la red de actina depende de la concentración de aluminio en el sustrato. Por su parte, Sivaguru et al. (1999), en Zea mays, encontraron que las alteraciones en los microtúbulos y en los microfilamentos de actina eran más acentuados en el extremo distal de la zona de transición del ápice radicular, luego de la exposición de las raíces a aluminio. Desórdenes en los microtúbulos Dado que para el ensamble de las subunidades que forman los microtúbulos del citoesqueleto se requiere la asociación del Mg+ con el guanosintrifosfato y el guanosindifosfato en la molécula de tubulina, y que la afinidad del aluminio por los sitios de unión excede 107 veces al Mg+ ,en presencia de aluminio, la hidrólisis de guanosindifosfato se reduce drásticamente, lo que altera la regulación de la dinámica de los microtúbulos in vivo. Concentraciones bajas de aluminio (10x10-10 M) compiten muy efectivamente con el Mg+,lo mismo sucede cuando el elemento se encuentra en concentraciones milimolares, según reportan Sivaguru et al. (2000a). El aluminio altera el citoesqueleto microtubular en dependencia del tiempo de exposición y de la concentración del elemento, pero estas alteraciones dependen en gran parte de las diferencias inherentes relacionadas con la fase de crecimiento y desarrollo de las células que se exponen al elemento. Estas diferencias podrian estar relacionadas con la composición propia de los isotipos de tubulina y con los patrones asociados a las proteinas, como lo sugieren Mizuno (1992)y Nick (2000) en cuanto a la alteración de los microtúbulos en células de Nicotiana tabacwn como respuesta al estrés causado por temperaturas bajas. En términos generales, se ha reportado que el aluminio promueve intensamente la polimerización de las subunidades de tubulina en los microtubulos, en condiciones in vitro (MacDonald y Martin, 1988); también, induce la depolimerización de los microtúbulos en células radiculares en elongacíón, de Triticum aestivum (Sasaki et al., 1997). Por su parte, Blancaflor et al. (1998)encontraron en células radiculares de Zea mays, que la zona de elongacíón en la raíz, es el sitio donde la toxicidad por aluminio tiene lugar, además, el aluminio induce la reorganización de los microtúbulos en la corteza interna; a pesar de lo cual, la orientación de los microtúbulos en la corteza externa y en la epidermis no sufre modificaciones, aún cuando los sintomas de toxicidad crónica ya se hayan manifestado. Según sus observaciones, el tratamiento previo con aluminio en las raíces, inhibe la reorientación y la depolimerización de los microtúbulos inducidas por las auxinas y por el frío, respectivamente; lo cual hace pensar que el aluminio provoca un incremento en la estabilidad de los microtúbulos en las celulas estudiadas. El efecto estabilizante provocado por el aluminio en las células de la corteza externa, coincidió con la inhibición del crecimiento. En conclusión, la reorganización y estabilización del citoesqueleto, están intimamente ligadas a la toxicidad por aluminio, en raíces de Zeamays.
EFECTO SOBRE EL APOPLASMA y EL SIMPLASMA. El aluminio se adsorbe a las paredes celulares de las células corticales (Delhaíze et al., 1993), lo que se debe principalmente a la carga negativa de la matriz péctica de las paredes celulares (Blameyet al., 1990), lo cual determina tanto la adsorción de cationes como su distribución en el apoplasma, y por lo tanto en la superficie de la membrana plasmática (Kinraideet al., 1992). Por lo general, las condiciones que ayudan a reducir las cargas negativas en el apoplasma, contribuirían a reducir la toxicidad por aluminio. En la figura 2 se ilustran el efecto del aluminio sobre las propiedades de la membrana plasmática.
La capacidad de intercambio catiónico (CIC)de las raíces como parámetro para determinar la cantidad de cargas negativas del apoplasma radicular, sólo ha contribuído parcialmente a la caracterización de las diferencias genotipicas en cuanto a la resistencia al aluminio. Las grandes diferencias en la CIC que presentan las monocotiledóneas y las dicotiledóneas no está relacionada con la tolerancia a aluminio, según Grauer y Horst (1992), indicando claramente que otros factores, como la liberación de exudado s con la capacidad de adsorber al aluminio, son igualmente o incluso más importantes en las diferencias genotipicas relacionadas con la tolerancia al aluminio. Por el momento no es dificil asegurar que la inhibición del crecimiento radicular sea una consecuencia directa de la interacción del aluminio con los componentes de la pared celular, con los de la membrana plasmática o con lesiones ocasionadas por el elemento en el citosol. Las monocotiledónes y dicotiledoneas difieren ámpliamente en la composición de sus paredes celulares, especialmmente en el contenido de pectina, y por lo tanto, en su potencial de adsorber aluminio. Por tal motivo, Martenfeld et al. (2000) compararon la localización del aluminio en las raíces de Zea maus y Vicia faba, mediante análisis por laser (Laser Microprobe Mass Analysis). Ellos encontraron que la movilidad radial del aluminio fué más baja en las raíces de V.faba que en las de Z. mays. Sus resultados indican una adsorción mayor del aluminio en las paredes celulares de la dicotiledónea que en la monocotiledónea; a pesar de lo cual, la adsorción del metal no influyó sobre su distribución intracelular. 60 minutos después de la exposición de las raíces al aluminio, se detectó aluminio intracelular en las raíces de ambas espécies; sin embargo, las concentraciones más elevadas del metal se encontraron siempre en las paredes celulares. El Citoesqueleto juega un papel fundamental en el crecimiento y desarrollo radicular. Por lo tanto, Horst et al. (1999) evaluaron si la toma y la toxicidad por aluminio podrian estar moduladas por un cambio en el contenido de pectina en las paredes celulares. Para esto, realizaron tratamientos previos con NaCl(150 µM NaCl durante cinco días) en raíces intactas de Zea tnaus, antes de exponerlas a aluminio, y encontraron que las plantas de Z. mays adaptadas al NaCl con un alto contenido de pectina, acumularon más aluminio en sus ápices radiculares y ellas fueron más sensibles a aluminio que lo indicado, lo que se expresó mediante una inhibición más severa de la elongación radicular y el incremento en la producción de calosa inducidas por aluminio. Esta función especial de la matriz péctica de las paredes celulares en la modulación de la toxicidad por aluminio se manifestó también mediante una correlación positiva muy estrecha entre la pectina, el aluminio y el contenido de calosa inducido por este metal, en segmentos de un milimetro en una longítud de cinco milimetros del ápice radicular. Esto sugíere que la alteración rápida del citoesqueleto, la cual tiene como consecuencia la inhibición del crecimiento radicular, puede estar inducida por la interacción del aluminio con ellado apoplástico del conjunto pared celular-membrana plasmática-citoesqueleto. Así mismo, Schmohl et al. (2000) sometieron células de Zea mays y Solanum tuberosum a estrés por NaCl, para incrementar así su contenido de pectina en las paredes celulares, 31% por encima del testigo sin tratamiento. Posteriormente, se trataron las células testigo y las que habían sido tratadas con NaCl, durante 5 y 10 minutos con pectin-metilesterasa y seguidamente se incubaron en una solución con aluminio, durante dos horas. Como conclusión de sus resultados, la pectinmetilesterasa juega un papel importante en la regulación de la sensibilidad al aluminio en las plantas estudiadas. Por su parte, Schmohl y Horst (2000) encontraron una correlación positiva muy estrecha entre la formación de calosa, inducida por aluminio, y la pérdida de la viabilidad celular en células de Zea mays cultivadas en suspensión. Algunos grupos de células se trataron previamente con NaCl, antes de exponerlas a aluminio. Como resultado, se presentó una relación positiva entre el contenido de pectina en las células, inducido por el pretratamiento con NaCl,y la inducción de la formación de calosa, lo que indica que las células con alto contenido de pectina en las paredes celulares presentan una sensibilidad mayor a aluminio. Los resultados de esta investigación indican que la incorporación del aluminio a la matriz de pectina de las paredes celulares representa un paso importante en la expresión de la toxicidad por aluminio. Algunos investigadores sugieren que el aluminio causa alteraciones, en primer lugar, en el apoplasma de las células peridérmicas en los ápices radiculares, en donde éste interfiere con algunos procesos fundamentales, como en la formación de la pared celular, en el flujo de iones y también modifica las propiedades de la membrana plasmática (Horst, 1995; Kochian, 1995 y Rengel, 1996). También se discuten aún algunos otros posibles objetivos celulares del aluminio en el simplasma, como el citoesqueleto de las células radiculares, (Barlow y BaluOka, 2000) y la asociación del aluminio al núcleo de las células meristemáticas (Silvaet al. 2000). En el interior de la célula vegetal, a pesar de que el simplasto (espacio intracelular) y el apoplasto (espacio extracelular) están separados por la membrana plasmática, podria no tratarse de secciones individuales, sino de formas de un conjunto funcional y estructural para el intercambio de señales y un desarrollo conjunto, según Wyatt y Carpíta (1993) YMiller et al. (1997). El transporte intracelular de moléculas entre las células vegetales se efectúa a través de los canales citoplásmicos llamados plasmodesmos, los cuales son estructuras que atraviesan las paredes celulares y que permiten el transporte de diversos tipos de moléculas, incluyendo agua, iones pequeños, péptidos, hormonas, y ácidos nucleicos. Además, cada plasmodesmo está equipado con un elemento estructural modificado de reticulo endoplasmático, el cual interconecta las células adyacentes y le confiere a los tejidos vegetales una característica continua. Aunque el aluminio induce la reducción de la cantidad de calcio citoplasmático en células de Nicotiana tabacum, cultivadas en suspensión (Jones et al. 1998), incrementa también la cantidad de calcio intracecular en células de raices intactas (Jones et al. 1999). Este último efecto es un prerrequisito para la sintesis de calosa inducida por aluminio. Puesto que la inducción de calosa se inicia tan pronto la señal de la presencia de aluminio se recibe en las células. se podria esperar que el aluminio desencadene una alteración instantánea de la estructura y función de los plasmodesmos. Con base en esta información, Sivaguru et al. (2000) realizaron un ensayo, en el cual hicieron microinyecciones de marcadores en las células periféricas de raices de una variedad de Triticwn aestivum, sensible al aluminio (Scout 66), antes y después de ser expuestas a aluminio, y encontraron que la acumulación de calosa en los plasmodesmos, inducida por aluminio, podria ser la responsable del bloqueo en el transporte simplástico, lo que corroboraron mediante el uso de un inhibidor de la síntesis de calosa, con lo cual demostraron que la reducción de las particulas de calosa redujo la inhibición del crecimiento radicular. Un efecto similar se obuvo en células del mesófilo de Nicotiana tabacum. Los resultados de estas investigaciones sugieren que las alteraciones en la homeostasis del calcio inducidas por la presencia de aluminio pueden conducir a la formación de calosa y a la obstrucción de los plasmodesmos. Además, la acumulación de calosa en los plasmodesmos, inducida por la presencia de aluminio, puede bloquear el transporte símplástíco, y por lo tanto, la comunicación intercelular en las plantas superiores.
EFECTO SOBRE EL TRANSPORTE DE AUXINAS La expansión de las células internas en los ápices radiculares es un proceso dependiente de la interacción de las fitohormonas (auxinas, ácido gíberélíco y etileno) con los componentes del citoesqueleto (Shibaoka, 1994 y BaluDka et al., 1998). Kollmeieret al. (2000) sugieren una relación entre la inhibición deltransporte de auxinas y la expresión de la toxicidad por aluminio. Sivaguru et al. (2000) sintetizan en cinco aspectos posibles, el efecto del aluminio sobre el transporte basípeto de AlA:(1)impacto directo del Al sobre la proteína portadora o receptora del flujo de Al hacia la membrana plasmática de las células corticales, regulando así el flujo de auxinas. (2) modificación del citoesqueleto inducida por aluminio, lo cual podría interferir con el sistema de transporte de auxinas. A pesar de ésto, Hasenstein et al. (1999), recientemente presentaron evidencia de que los microtúbulos del citoesqueleto no interfieren con el transporte de auxinas. (3) activación del catabolismo oxidativo del AIA en presencia de aluminio. (4) cambios en la homeostasis del Ca+2 lo cual podría afectar el flujo de auxinas. (5) producción de calosa, inducida por aluminio, en la membrana plasmática de las células epidermales de la corteza externa, lo que puede actuar como una barrera física e inhibir el transporte basípeto de AIA dado que los portadores del flujo de auxinas involucrados en el gravitropismo radicular están localizados específicamente en esas membranas de las células corticales y epidermales.
EFECTO SOBRE LA MULTIPLICACIÓN CELULAR El aluminio tiene la capacidad de alterar el metabolismo celular dependiente delCa+2, dado que permite la acumulación de niveles deCa+2en el citoplasma por encima de los valores normales, o impide que se mantenga el Ca+2 en formas transitorias en el citoplasma, y de esta manera, se alteran algunos procesos metabólicos de vital importancia para el vegetal, como la división y elongación celular, según Rengel (1992). Matsumoto y Morimura (1980) y Horst et al. (1983) reportaron la inhibición de la multiplicación celular mediante la interacción del aluminio con la cromatina. Por su parte, Horst y Klotz (1990) encontraron que el aluminio afecta en primera medida la elongación celular en lugar de la mitosis en raíces de Glycine máxima Para que el efecto primario del aluminio sea sobre la mitosis se necesitaría un desplazamiento radial rápido del elemento en dirección del apoplasma al simplasma, sin embargo, aún se carece de información suficiente sobre la movilidad del aluminio en la raíz. El empleo de microanálisis de rayos-X ha permitido determinar una movilidad radial baja del aluminio en las raíces y un escaso transporte del elemento del apoplasma al simplasma en Avena sativa (Marienfeldty Stelzer, 1993) yen Triticwn aestivwn (Delhaize et al., 1993). Teniendo en cuenta que los ciclos celulares en el meristemo radicular duran aproximadamente de 18 - 24 horas (Gunníng y Steer, 1996), es poco probable que la reducción de la división celular sea la responsable de la inhibición tan rápida del crecimiento radicular, efecto que se expresa a partir de la primera hora de exposición de las raíces a aluminio. Sin embargo, una inhibición sustancial en el crecimiento radicular, que se extiende a lo largo de horas, e incluso días, tendría que estar asociada con la reducción de la multiplicación celular, según Lazofy Holland (1999). Los mecanismos responsables de la reducción de la multiplicación celular en raíces de plantas que han sido expuestas a aluminio, son aún tema de investigación. Se ha propuesto que este efecto puede estar relacionado con ciertas alteraciones que el aluminio causa al ADN o a otro tipo de material genético. Parece ser que la acumulación del aluminio en el interior de las células de los ápices radiculares empieza a los 30 minutos de exposición al metal (Delhaíze et al. 1993; y Vazquez et al. 1999) Y además. se ha demostrado que este elemento se une al núcleo y al ADN de las células (Matsumoto, 1991). Uno de los factores que dificultan la investigación del efecto del aluminio en el núcleo, son las elevadas concentraciones (0,1-1,0 mM de Al)que son necesarias, pue a tal rango de concentración, el aluminio penetra en el interior del meristemo radicular y ocasiona una detención rápida de su crecimiento. Aún se desconoce si la entrada de aluminio a la raíz y su acumulación en el núcleo celular, tendrían lugar a concentraciones bajas del elemento (rango micromolar), lo cual estaría más acorde con la realidad agronómica y se usa con frecuencia en la identificación de genotipos tolerantes y sensibles a este metal. Una posible evidencia de la acumulación de aluminio en el núcleo se puede encontrar en un ensayo realizado por Tice et al. (1992), quienes usaron el colorante Morin y aluminio en concentraciones de 18 y 55 11M en raíces de Triticum aestivum; como resultado, el aluminio se acumuló en el núcleo de las células diferenciadas de la franja de 1-2 mm del ápice radicular. Posteriormente, Silva et al. (2000) realizaron un experimento en plantas de Glycine máxima con el fin de determinar si el aluminio penetra en la~ células meristemáticas y se une al núcleo, cuando las raíces de un genotipo tolerante y uno sensible al aluminio se exponen a concentraciones bajas del metal (1,45 µM Al). Ellos encontraron que 30 minutos después de la exposición al metal, éste se acumuló en el núcleo de la región meristemática de los ápices radiculares del genotipo sensible, además se presentó una gran acumulación del elemento en las células peridérmicas radiculares. El genotipo tolerante acumuló cantidades bajas de aluminio en el meristemo, en las células diferenciadas y en las paredes celulares de los ápices radiculares, lo que denota una función importante del proceso de exclusión en la tolerancia a aluminio.
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